在此期間，日本的戰略也有了重大調整。考慮到維持戰線已經日漸吃力，從1943年8月開始，日軍開始收縮戰線，確定以千島——小笠原群島——內南洋中西部（具體是指馬裏亞納群島——加羅林群島一線）——新幾內亞島西部——蘇門答臘——緬甸一線為所謂的“絕對國防圈”，“圈內不準敵人踏進一步”，為必須確保地區。圈外就保持所謂的“持久戰”，其實質就是將能撤出的部隊撤回圈內，撤不走的就自求多福，美軍不去你那裏算你走運，美軍來了你就等待著成為屏護“神佑皇國”的防波堤的機會吧。
1943年9月1日，為了統一機種便於指揮，251航空隊的零戰隊調出，轉屬同戰區的201和253航空隊，自身改編為純夜間戰鬥機部隊。曾經被公認為日本海軍最強零戰部隊的台南空-251空居然被後調入的夜間戰鬥機隊喧賓奪主。曾經在台南空-251空任職數年的小園安名不知道是不是該為自己的發明大哭一場。幸好他本人也隨著整編調離了251空一去不複返了。
調整後的251航空隊為編製內擁有24架夜間戰鬥機的純夜戰部隊。實際上由於日軍補充能力有限，多數時候251空的裝備機數就是維持在10架左右，其中約半數可隨時出動。
日軍在所羅門群島中部的戰線崩潰之後，美日兩軍爭奪的焦點轉向了布幹維爾島。為了進一步壓製拉包爾的日軍基地，美國陸軍第5、13航空隊的B-24、B-25轟炸機機群對拉包爾的空襲也日趨激烈。美軍轟炸機群普遍得到了可怕的雙身惡魔P-38戰鬥機的支援，打得零戰隊苦不堪言。更有甚者，從當年11月起，美國海軍最新型的F6F-3艦載戰鬥機也開始投入戰場。令日軍飛行員談虎色變的零戰殺手終於閃亮登場。
8月16-17日，日本陸航在新幾內亞島上最重要的基地威瓦克遭到美陸軍第5航空隊的奇襲。在兩天時間裏，日軍有不少於100架作戰飛機被擊毀擊傷，南太平洋前線的日本陸航部隊瀕於全軍覆沒。
從8月到11月，作為唯一的海軍夜間戰鬥機部隊，改行後的251航空隊在警戒拉包爾基地和支持布幹維爾島上的作戰而忙得不可開交。由於美軍的夜間轟炸機飛行員們已經很熟悉Irving的攻擊模式，一旦發現月光接近，就以猛烈的自衛火力進行攔阻並立即加速距離機動。月光搜索發現目標完全依靠目視，一旦丟失目標便很難再次捕捉成功。除了極少數經驗豐富的老手以外，入隊時間不長的新手基本上難以獲得交戰的機會。
在此期間，工藤重敏上飛曹又取得了數個戰績，最終以12次勝利（包括兩次不確實）名列太平洋戰爭中日本海軍夜間戰鬥機王牌榜首。在他的12個戰果中，除一架為雙發飛機以外，其他全部為四發重型轟炸機，這也是日本海軍對美軍重型轟炸機的最高擊落紀錄。
1944年1月3日，251航空隊的由陶三郎上飛曹駕駛的月光夜戰在一次出擊中又擊落了兩架PBY卡塔琳娜水上巡邏機。3月5日和11日，陶三郎上飛曹再度擊落兩架B-24轟炸機。這也是日軍在拉包爾最後的夜間擊落記錄。隨著日軍戰線的進一步收縮，2月1日，第251海軍航空隊後撤回了特魯克。半個月後，整個拉包爾前線的日軍殘留飛機全部撤回了特魯克，兩年以來一直是日本海軍最重要的前線基地的拉包爾事實上已被放棄。拉包爾航空隊的曆史結束了。