亨特的下一個任務是在中央情報局總部內處理巴爾幹事務。他認識了當時中央情報局駐雅典情報站站長，此人和王室很熟，且與希臘情報機關首腦有著極好的工作關係。中央情報局特工常常穿過希臘北部邊境進入保加利亞，空中行動也往往是從希臘機場起飛，而後進入除南斯拉夫和阿爾巴尼亞以外的所有巴爾幹國家。進入阿爾巴尼亞的所有行動均由中央情報局和英國的軍情六處共同合作，因為中央情報局認為英國方麵在阿爾巴尼亞的經驗比較豐富。從流亡的索古國王的貼身保鏢中吸收的阿爾巴尼亞間諜，在西德受訓之後，大都從意大利亞得裏亞海濱的巴黎乘飛機返回本國。然而飛機頻繁失事，中央情報局對此疑心越來越重。有一次，一個阿爾巴尼亞特工小組發出信號，請求運回一名受傷的組員。中央情報局決定把這個任務和空投傳單一並執行。指定的會合地點是在一個峽穀裏。當來接應的飛機到距離地麵隻有五六十英尺高度的時候，突然遭到兩側輕重武器的襲擊。已經打開了艙門的飛機盡管被火力擊中，但還是僥幸逃了回來，在巴黎機場強行著陸。
1953年，艾倫·杜勒斯出任中央情報局局長。他把亨特派到危地馬拉，協助推翻那裏的共產黨政權。已晉升為宣傳計劃和政治行動處處長的亨特得到指示後，把危地馬拉計劃置於其他所有秘密行動之上，優先執行。這個行動計劃，是指中央情報局打算在西半球分支機構中建立一支半自動化的特工隊伍。這支隊伍擁有自己的經費和聯絡中心，以及不需中央情報局高層人物的關照，就能夠運轉起來的一條指揮鏈。亨特肩負的使命，就是效法成功的中央情報局特工基姆·羅斯福。後者兵不血刃就推翻了伊朗總理穆罕默德·莫薩德。他采取從心理上影響政府和百姓的手段，隻是在最後的時刻才出其不意地動用了武力。
在警告過危地馬拉市市民之後，美國飛機俯衝投下了無害的煙幕彈。中央情報局還在附近的洪都拉斯市，使用一台大功率發射機，幹擾危地馬拉的國家電台，企圖割斷人民和軍政府之間的聯係。一股親美的反政府武裝在卡斯蒂略·阿馬斯的領導下，率先發起了陸路進攻，占領了危地馬拉市，生擒政治領袖阿米茲及其追隨者。倒黴的是在這次行動中，一艘正在巴裏奧斯港卸貨的英國船，被錯誤地當做一艘駛往危地馬拉的捷克軍火運輸船而遭轟炸，結果這艘船葬身海底。
白宮的密令
1956年夏天，亨特當上中央情報局駐烏拉圭首都蒙得維亞情報站站長。杜勒斯於“豬灣事件”之後”退休”，1961年末理查德·赫爾姆斯繼任局長之職。此時亨特已有望成為駐馬德裏情報站副站長。他精通西班牙語，一直想去西班牙，然而他卻沒有考慮到他和美國駐西班牙大使羅伯特·伍得沃德之間的矛盾。伍得沃德一直認為亨特在蒙得維亞的表現過於活躍。伍得沃德利用他的權力拒絕接納他，亨特隻得放棄了這一打算。1964年夏，正當共和、民主兩黨都確定了各自的總統候選人之際，亨特被邀參加更為微妙的秘密行動，他不由喜上眉梢。亨特接到了民主黨斯坦利·蓋因斯的“密令”，要他”激發外勤人員的創造力”，獲取共和黨候選人巴裏·戈德沃特的競選總部內的情報。他得到消息，約翰遜總統本人對進一步查明戈德沃特的競選計劃很有興趣。結果，中央情報局特工常常以各種名義，從戈德沃特的總部內偷出新聞材料、論文和演講提綱，直接送往白宮。亨特透露是白宮班底裏的中央情報局軍官查斯特·顧勃收下了材料。令人啼笑皆非的是，亨特說他本人是擁護戈德沃特的選民，他認為他之所以同意部下執行這項任務，是因為他沒有把自己看做。是一個政治同黨，而是看做一個中央情報局的職業軍官，他的職責就是服從當權者的任務命令“。他說“這是我第一次披露白宮利用特工人員對付‘內部集團’的秘密。我覺得很苦惱。”亨特承認，即使在1970年他退出中央情報局以後，他還是不改“長期職業生涯養鹹的毫不遲疑地接受任何我相信是白宮簽發的命令的習慣”。